Bitki Gelişimini Uyaran Kök Bakterileri

Bitki Gelişimini Uyaran Kök Bakterileri

Anadolu Doğa Bilimleri Dergisi 5(1): 1-13, 2014
(Journal of Anatolian Natural Sciences)
Derleme
Bitki Gelişimini Uyaran Kök Bakterileri
Duygu BAYRAK*, Gülten ÖKMEN
Muğla Sıtkı Koçman Üniversitesi, Fen Fakültesi, Biyoloji Bölümü, 48000, Kötekli, Muğla, Türkiye.
*[email protected]
Özet: Yoğun tarım, aşırı gübre kullanımını zorunlu kılmaktadır. Yüksek verim için fazla girdi kullanan tarım sistemleri çevresel
problemlere ve doğal kaynakların tükenmesine yol açmaktadır. Patojenik olmayan toprak kökenli mikroorganizmalar hem bitki
gelişimini hem de hastalıkları baskılamayı teşvik edebilirler. Bitki gelişimi üzerinde yararlı etki gösteren kök bakterileri bitki
gelişimini uyaran kök bakterileri olarak adlandırılır. Bu bakteriler bitki gelişimini ya patojen organizmaların bazı zararlı etkilerini
önleyerek dolaylı ya da bakteri tarafından üretilen veya çevreden besinlerin alımını kolaylaştıran bir bileşiği bitkiye sağlayarak
direkt olarak etkileyebilmektedirler. Bu derleme bitki gelişimini uyaran kök bakterileri hakkında genel bir bakış sağlamaktadır.
Anahtar Kelimeler: Kök bakterileri, biyokontrol, bitki gelişimi
Plant Growth Promoting Rhizobacteria
Abstract: Intensive agriculture entails the use of excessive fertilization. High- input farming practices achieving high yields have
created environmental problems and degradation in natural resources. Non-pathogenic soilborne microorganisms can promote
plant growth, as well as suppress diseases. Rhizobacteria that exert beneficial effects on plant development are referred to as
plant growth- promoting rhizobacteria. Plant growth promoting rhizobacteria can affect plant growth either indirectly by
preventing some of the deleterious effects of a phytopathogenic organism, or directly by providing the plant with a compound
that is synthesized by the bacterium or facilitating the uptake of nutrients from the environment. This review provides an
overview of plant growth promoting rhizobacteria.
Key Words: Rhizobacteria, biocontrol, plant growth
Giriş
Toprak çok sayıda ve çeşitlilikte mikroorganizma topluluklarını barındırmaktadır. Bu mikroorganizma
toplulukları arasında bitki kökleri ile ilişkili olan bakterilere kök bakterileri denir. Bu kök bakterilerinin, bitki
kökleri ile olan etkileşimleri göz önüne alındığında bir kısmının yararlı, bir kısmının zararlı etkide bulunduğu
görülmektedir. Yararlı etkide bulunan kök bakterilerinin bazıları bitkilerde gelişmeyi uyarıcı veya biyokontrol
ajanı gibi rol oynayarak ya da her iki şekilde de davranarak bitkilere yararlı etkide bulunmaktadırlar (Romerio,
2000). Bu tür yararlı etkide bulunan kök bakterileri için bitki gelişimini uyaran kök bakterileri (Plant Growth
Promoting Rhizobacteria: PGPR) ifadesi kullanılmaktadır. Bu terim ilk kez 1978 yılında kullanılmıştır (Kleopper
ve Schroth, 1978). Bitki gelişimini uyaran kök bakterilerinin uyarıcı etkisinin yanı sıra hastalıklara, özellikle de
toprak kaynaklı patojenlere karşı biyolojik savaşta etkili oldukları bilinmektedir (Kloepper, 1993; Lucas ve ark.,
2000; Lemanceau ve ark., 2000; Parmar ve Dudarwal, 2000) (Şekil 1).
Son yıllarda PGPR gruplarından olan mikroorganizmaların önemi giderek artmakta olup bu nedenle
ticarileşmesi de hız kazanmaya başlamıştır. Başarılı bir PGPR formülasyonunun geliştirilebilmesi için
rizobakterilerin bazı özelliklere sahip olması gerekmektedir. Bunlar arasında; yüksek rizosfer yeteneğine sahip
olması, yüksek rekabette saprofit yeteneğe sahip olması, bitki gelişimini artırması, kütlesini kolay
çoğaltabilmesi, geniş hareket yeteneğine sahip olması, mükemmel ve güvenilir kontrol sağlaması, çevreye
güvenli olması, diğer kök bakterileri ile uyumlu olması, kuraklık, sıcaklık, okside edici ajanlar ile UV’ ye karşı
toleranslı olması ve radyasyona toleranslı olması özellikleri sayılabilir (Jeyarajan ve Nakkeeran, 2000).
-1-
Anadolu Doğa Bilimleri Dergisi 5(1): 1-13, 2014
(Journal of Anatolian Natural Sciences)
Şekil 1. Bitki gelişimini uyaran kök bakterileri tarafından bitki gelişimine katkı sağlayan mekanizmalar (Kumar ve
ark., 2011).
Bugün Dünya’nın pek çok ülkesinde bitki gelişimini uyaran kök bakterilerinin bitkilerde verimi artırıcı etkisi
üzerinde çalışılmaktadır (Chen ve ark., 1996; Arias, 2000; Luz, 2000; Romerio, 2000; Wall, 2000). Söz konusu
bakteriler ile çalışmalar Çin’de 1979 yılında başlamış ve 1985 yılında da geniş çapta tarla uygulamalarına
geçilmiştir. Yapılan bu çalışma sonucunda, bu bakterilerin bazı ürünlerde sağladığı verim artışları şöyledir; çeltik
%16,2; buğday %11; mısır %12,5; patates %22,5; pamuk %10,4; şekerpancarı %16,9; karpuz %15,5; kök
sebzeleri %20 (Chen ve ark., 1996). Uruguay’da 1960’lı yılların başından beri bitki gelişimini uyaran kök
bakterileri ile ilgili çalışmalar yapılmaktadır. İlk başlarda Mesorhizobium loti, Sinorhizobium meliloti gibi
bakterilerle azot fiksasyonu üzerine çalışmalar yapılmıştır. Bu çalışmalardan elde edilen sonuçlar başarıyla
uygulamaya aktarılmış ve bugün Leguminoceae familyasına ait bitkilerin hepsi kendilerine özgü bu Rizobium ile
inokule edilerek kullanılmaktadır (Arias, 2000).
Özellikle Pseudomonas ve Bacillus’lar bitki gelişimini uyarıcı etkilerinin yanı sıra, çok iyi antagonistik
özelliklere sahip olmaları nedeniyle de dikkat çekmektedirler (Şekil 2)( Min Ryu ve ark., 2011).
Şekil 2. Elma bitkisinin büyümesine basil sporunun etkisi
(A) 107 cfu / g sprey biyopreparat uygulanmış yaprak (B) kontrol bitki (Min Ryu ve ark., 2011).
Bitki gelişimini uyaran bakteriler; tohum çimlenmesi, kök gelişimi, bitkinin sudan yararlanması, büyüme
hormonlarının üretilmesi, faydalı mikroorganizmalar lehine rizosferde mikrobiyal dengeyi değiştirmesi, mineral
madde oranını düzenleyerek dolaylı olarak bitki gelişimini etkilemesi, bakteriyel, fungal ve nematod
hastalıklarını geniş ölçüde baskılaması, viral hastalıklara karşı koruma sağlaması gibi önemli özellikleri
göstermektedir (Sıddıqui, 2006).
Bitki Gelişimini Uyaran Bakterilerin Fonksiyonları
Genel olarak bitkide besin elementi oranını artıran biyogübreler, bitkisel hormon üretimiyle bitki
büyümesini teşvik eden fitostimülatörler ve antibiyotik ile antifungal metabolit üretimiyle hastalıkları kontrol
eden biyokontroller olarak gruplandırılmaktadırlar (Antoun ve Prevost, 2006).
-2-
Anadolu Doğa Bilimleri Dergisi 5(1): 1-13, 2014
(Journal of Anatolian Natural Sciences)
Biyogübreler
Biyogübreler bitki yüzeyi, toprak veya tohuma uygulandıkları zaman rizosfer veya bitki içinde kolonize
olabilen, konukçu bitkiye temel besin maddeleri sağlayarak büyümeyi teşvik eden canlı mikroorganizmaları
içeren bir madde olarak tanımlanabilirler. Biyogübre olarak kullanılan Bacillus türleri bitki büyüme
hormonlarının sentezi yoluyla (Amer ve Utkheda, 2000), azot fiksasyonu (Eşitken ve ark., 2003a) ve bitki
büyümesini teşvik eden rizobakterilerin seviyesini düzenleyen enzimlerin sentezinde etki oluşturarak bitki
büyümesi üzerinde doğrudan etkiye sahip olabilmektedir (Kumar ve Narula, 1999; Şahin ve ark., 2004).
Tablo 1. Farklı bitkilerde biyogübre olarak test edilen bakteriler (Çakmakçı, 2005).
Bakteri
Azospirillum brasilense
Azospirillum spp.
A. brasilense
Sonuçlar / Artış
Kuru madde, yaprak alanı, kök sayı ve uzunluk
%33 - 40, hidrolik geçirgenlik %25 - 40 artış
%12 - 18.5 verim artışı
Kök ve gövde ağırlığı artışı
Kaynak
(Sarig ve ark., 1992)
(Vedder-Weiss ve ark.,
1999)
(Dobbelaere ve
ark.,2001)
A. brasilense
A. brasilense Cd
A. brasilense Cd 245
A. brasilense Cd
A. brasilense Cd
A. lipoferum Br - 17
A. brasilense Sp111
Azospirillum spp.
A. brasilense Cd
A. brasilense Cd
A. lipoferum Az - 30
%25 verim artışı, hafif toprak ve orta gübre
uygun, kök sayısı, uzunluğu, kök ve gövde
ağırlık artışı
%11 - 24 verim artışı
%35 - 40 mineral gübreyi karşılama, verim
artışı iklime bağlı, hafif toprak ve orta N verim
artışı
Kök, gövde, verim artışı,
%21 - 30 verim artışı
(Hamaoui ve ark., 2001)
(Di Ciocco ve Caceres,
1994)
A. brasilense Cd
B. polymyxa
A. brasilense NO40
A. lipoferum
X. maltophla
A. lipoferum CRTI
Azospirillum spp.
Azospirillum spp.
Verim artışı
(Caceres ve ark., 1996)
%15 - 20 verim artışı
Gelişme ve çimlenme teşviki Çimleme oranı
artışı
N oranı artış, geniş kök sistemi
%15.8 - 31 verim değişimi
%12.1 - 31.7 verim değişimi,
%16 - 12.8 verim artışı
%4.9 - 15.5 verim artışı
%11 - 14 verim artışı
Kuru madde ve Mg+2 artışı
(Omar ve ark., 1989)
(Fages ve Arsac, 1991)
Azospirillum spp.
Azospirillum spp.
Azospirillum spp.
Azospirillum spp.
Azotobacter
Enterobacter spp.
Xanthobacter spp.
B. amyliquefaciens
B. pumilis, B. subtilis
B. cereus
B. polymyxa
B. megaterium
Glutamat sentez ve dehidrojenaz aktivite, kök
ve yaprak azot artışı
Biyokütle, dane, protein ve azot artışı
Kuru madde, dane, N akımı %6 - 24 artış, YAİ,
klorofil oranı artışı
(Smith ve ark., 1984)
(Okon ve LabanderaGonzalez, 1994)
(Jacoud ve ark., 1998)
(Baldani ve ark., 1987)
(Kloepper ve ark., 1989)
(Fallik ve Okon, 1996)
(Hernandez ve ark.,
1997)
(Ribaudo ve ark., 2001)
(Saubidet ve ark., 2002)
(Alam ve ark., 2001)
Bitki gelişmesi, yaprak alanı, kök-gövde ağırlığı,
meyve verimi artışı, nematod azalması
(Kokalis-Burella ve ark.,
2002)
%7.5 - 16.5 şeker pancarı kök, %8.4 - 18.2 arpa
dane verim artışı
(Çakmakçı ve ark.,
1999)
B. polymyxa,
Burkholderia spp.
Pseudomonas spp.
Bacillus sp.
%6.1 - 13.0 kök, %7.8 şeker verim artışı
(Çakmakçı ve ark.,
2001)
%15.3 - 33 verim artışı
B. subtilis A - 13
%37 verim, su, besin sıcaklık stresi ile rispons
artar,
%12 - 94 gövde kuru ağırlık, %13 - 100 kök
kuru ağırlık artışı
Çimlenme, uzunluk ve ağırlık artışı
(Broadbent ve ark.,
1977)
(Turner ve Backman,
1991)
(Reddy ve Rahe, 1989)
B. subtilis B2
Beijerinckia mobilis
Clostridium spp
Burk. vietnamiensis
%33 gövde uzunluğu, %53 kök ağırlık, %13 - 22
dane verimi artışı
-3-
(Polyanskaya ve ark.,
2000)
(Tran ve ark., 2000)
Anadolu Doğa Bilimleri Dergisi 5(1): 1-13, 2014
(Journal of Anatolian Natural Sciences)
Bacillus spp.
E. cloacea CAL3
P. cepacia R85
P. fluorescens R104
P. putida R111
P. chlororaphis
P. fluorescens
P. fluorescens
P. corrugate
S. plymthica
P. putida, B. subtilis
B. cereus
E. aerogenes
E. agglomerans
P. putida GR12 - 2
Pseudomonas spp.
Variovovax spp.
Phyllobacterium spp.
Pseudomonas sp.
Pseudomonas spp.
Pseudomonas spp
Pseudomonas spp
P. syringae pv.
Pseudomonas W34
B. cereus S18
S. liqufaciens, Bacillus
spp. Pseudomonas spp.
İkili aşılama pancar %11.9 - 12.4, arpa %7.4 9.3 verim artışı
Fide gelişimini teşvik
%46 - 75 dane verim artışı
%6 - 8 çimlenme artışı, Fusarium culmorum
kontrolü,
%5.6 - 9.4 verim artışı
%12 meyve sayısı, %18 meyve ağırlık artışı,
Pythium enfekte edilen toprakta % 18 verim
artışı
B. subtilis ile kök uzunluğu, %29 bitki ağırlığı
%14 meyve verimi %50 meyve sayısı artışı
(Şahin ve ark., 2004)
(Mayak ve ark., 2001)
(De Freitas ve Germida,
1992a; De Freitas ve
Germida, 1992b)
(Kropp ve ark., 1996)
(Gagne ve ark., 1993)
(McCullagh ve ark.,
1996)
(Uthede ve ark., 1999)
Dikotiledon bitki kök gelişimi artışı
(Hall ve ark., 1996)
%11 - 52 kök kuru ağırlık artışı,
(Bertrand ve ark., 2001)
Serada bitki ağırlığı, tarlada yumru verimi artışı
Sera fide ağırlığı, tarla verim artışı, hastalıklara
antagonizm
%14 ile 33 verim değişimi, %3 - 160 verim
artışı
%15 - 25 verim artışı
Protein artışı, patojen kontrolü
Fide biyokütle artışı, %9 verim artışı
(Frommel ve ark., 1993)
(Suslow ve Schroth,
1982)
(Baldani ve ark., 1987)
%8 - 14 verim artışı
(Iswandi ve ark., 1987)
(Alstrom, 1995)
(Hoffmann-Hergarten
ve ark., 1998)
(Lalande ve ark., 1989)
A.: Azospirillum, B.: Bacillus, Burk.: Burkholderia, P.: Pseudomonas, S.: Serratia, , X.: Xanthomonas; E.:Enterobacter T: Tarla, S:Sera, BBK:
Bitki büyütme kabini, L: Laboratuvar
Fitostimulatörler
Bitkisel hormon üretimiyle bitki büyümesini teşvik eden fitostimulatörler, bitki gelişimini doğrudan
arttırmaktadırlar. Bu bakterilerin bitkilerde kök gelişimi ve ürün verimini uyarıcı etki mekanizması ve azot fikse
etme yeteneklerinin yanında oksin, sitokinin ve gibberellin gibi bitkisel hormonları salgılamaları da önemlidir
(Anonim, 2006). Sadece bitkiler hormon üretmezler, aynı zamanda bitkilerle ilişki içerisindeki pek çok bakteri de
bu maddelerden birini veya daha fazlasını da üretebilmektedir (Fuentes-Ramirez ve Caballero-Mellado, 2006).
Son yıllarda yapılan araştırmalar Agrobacterium, Bacillus, Streptomyces, Pseudomonas ve Alcaligenes
cinslerindeki türlerin odun çeliklerinde köklenmeyi teşvik edebildiğini göstermiştir (Eşitken ve ark., 2003b).
Tablo 2. Farklı fitohormon üretimi yapan bitki gelişimini uyaran kök bakterileri (Bhattacharyya ve Jha, 2012).
Hormon
İndol Asetik Asit
Sitokinin
Gibberellin
PGPR
Bitki
Kaynak
Aeromonas veronii
Agrobacterium sp.
Alcaligenes piechaudii
Azospirillum brasilense
Bradyrhizobium sp.
Comamonas acidovorans
Enterobacter cloacae
Rhizobium leguminosarum
Paenibacillus polymyxa
Pirinç
Marul
Marul
Buğday
Turp
Marul
Pirinç
Turp
Buğday
(Mehnaz ve ark., 2001)
(Barazani ve Friedman, 1999)
(Barazani ve Friedman, 1999)
(Kaushik ve ark., 2000)
(Antoun ve ark., 1998)
(Barazani ve Friedman, 1999)
(Mehnaz ve ark., 2001)
(Antoun ve ark., 1998)
(Timmusk ve ark., 1999)
Pseudomonas fluorescens
Rhizobium leguminosarum
Bacillus sp.
Soya
Kolza ve Marul
Kızılağaç
(Garcia de Salamone ve ark., 2001)
(Noel ve ark., 1996)
(Gutierrez-Manero ve ark., 2001)
Biyokontrol
-4-
Anadolu Doğa Bilimleri Dergisi 5(1): 1-13, 2014
(Journal of Anatolian Natural Sciences)
Antibiyotik ve antifungal metabolit üretimiyle hastalıkları kontrol eden bu bakteriler zararlı mantar, bakteri
ve virüsleri içeren geniş spektruma sahip fitopatojenik organizmalara karşı koruma sağlayarak bitkilerde
dayanıklılık sağlamaktadırlar. Kimyasal gübre kullanımı günümüzde giderek daha fazla yasaklanmakta olup,
pestisitlere çevresel olarak iyi bir alternatif olduğu için biyoinokulantların pazarlanması hızla yaygınlaşmaktadır
(Tablo 3). Günümüzde Pseudomonas, Bacillus, Streptomyces ve Agrobacterium ırklarının bulunduğu yaklaşık 20
bakteriyel ürün pazarlanmaktadır (Sudhakar ve ark., 2000; Bloenberg ve Luktenberg, 2001). Bazı bakteriler
tarafından geliştirilen biyokontrol mekanizmasının esası fenazin – 1 - karboksilik asit, 2,4 - diasetil floroglukinol,
Oomisin, Piuloteorin, Pirrolnitrin, Kanosamin, Zwittermisin - A ve Pantosin gibi antibiyotiklerin üretimini
sağlamalarıdır. Tarımsal ürünlerde bitki patojenlerine karşı mikrobiyal antagonistlerden yararlanma kimyasal
pestisitlere bir alternatif olarak önerilmiştir (Fernando ve ark., 2006).
Tablo 3. Farklı hastalık, patojen ve böceklere karşı biyokontrol ajanı olarak bitki gelişimini uyaran kök
bakterilerinin kullanılması ( Bhattacharyya ve Jha, 2012).
PGPR
Bitkiler
Hastalık / Patojen / Böcek
Kaynak
Bacillus amyloliquefaciens
Domates
Domates benek virüsü
(Murphy ve ark., 2000)
Pseudomonas fluorescens
Tütün
Tütün nekroz virüsü
(Park ve Kloepper, 2000)
Bacillus pumilus SE 34
Tütün
Maviküf
(Zhang ve ark., 2003)
Pseudomonas sp.
Yer fıstığı
Rhizoctonia bataticola
(Gupta ve ark., 2002)
Streptomyces marcescens 90-116
Tütün
Maviküf
(Zhang ve ark., 2003)
Bacillus sp.
Salatalık
Pamuk yaprak biti
(Stout ve ark., 2002)
Bacillus licheniformis
Biber
Myzus persicae
(Lucas ve ark., 2004)
Bacillus cereus MJ-1
Kırmızıbiber
Myzus persicae
(Joo ve ark., 2005)
Pseudomonas sp.
Beyaz yonca
Acyrthosiphon kondoi
(Kempster ve ark., 2002)
Paenibacillus polymyxa E681
Susam
Mantar hastalığı
(Ryu ve ark., 2006)
Enterobacter sp.
Nohut
Fusarium avenaceum
(Hynes ve ark., 2008)
Azospirillum brasilense
Erik
Rizosfer mantarları
(Russo ve ark., 2008)
Pseudomonas aeruginosa
Fasülye
Kök çürüklüğü
(Siddiqui ve ark., 2001)
Bacillus subtilis G803
Biber
Myzus persicae
(Kokalis-Burelle ve ark., 2002)
Bacillus amyloliquefaciens
Biber
Myzus persicae Sluzer
(Herman ve ark., 2008)
Etki Mekanizmaları
Bitki büyümesini düzenlemede rol oynayan bakterilerin mekanizmaları doğrudan ve / veya dolaylı olmak
üzere iki grupta açıklanmaktadır.
Doğrudan mekanizmalar
Bu mekanizmalar arasında; biyolojik azot fiksasyonu, oksin, gibberellin ve sitokinin gibi bitkisel hormonların
üretilmesi, 1- aminosiklopropan -1- karboksilat (ACC) deaminaz aktivitesi yoluyla etilen sentezinin engellenmesi,
çevresel stresin azaltılması, bakteri ve bitki ilişkisinde uyumun sağlanması, inorganik fosforun çözünürlüğünün
arttırılması ve organik fosfor bileşiklerinin mineralizasyonunun sağlanması, siderofor üretimi yoluyla demir
alımının arttırılması ve diğer bazı iz elementlerin oranında artışın sağlanması, vitamin sentezinin ve kök
geçirgenliğinin artırılması yer almaktadır.
Dolaylı mekanizmalar
Kök bakterileri antibiyotik üretimi ile hastalıkların azaltılmasında biyokontrol ajanı olarak rol
oynamaktadırlar, değişik organik bileşiklerin bulaştığı topraklarda bitki gelişimini engelleyici ksenobiyotikleri
parçalayarak bitkileri korumaktadırlar (Elsheikh ve Elzidany, 1997; Rodriguez ve Fraga, 1999; Eşitken ve ark.,
2003a; Anonim, 2006; Aslantaş ve ark., 2006; Çakmakçı, 2006). Aynı zamanda sahip oldukları mekanizmalarla
patojen mikroorganizmaların bitkilerde hastalık oluşturmasını engellemektedirler.
-5-
Anadolu Doğa Bilimleri Dergisi 5(1): 1-13, 2014
(Journal of Anatolian Natural Sciences)
Floresan Pseudomonas’ lar toprak kökenli hastalıkların engellenmesinde en etkili rizosfer bakterileri
arasında yer almaktadır (van Loon, 1997; van Loon ve ark., 1998). Bu bakteriler siderefor üretimi özellikleri ile
patojen mikroorganizmaların topraktaki demiri kullanmalarını engelleyerek ya da antibiyotik üreterek bitkileri
patojen saldırılarına karşı korumaktadırlar. Ayrıca sistemik dayanıklılığı teşvik edebilme yeteneğine de
sahiptirler (Pieterse ve ark., 2000). Sistemik dayanıklılığı (ISR) ve uyarılmış dayanıklılığı (SAR) teşvik eden
bakterilerin bitkilerde hastalık gelişimini azalttığı bildirilmiştir. Her iki dayanıklılık da bitkileri birden fazla bitki
patojeninin saldırılarına karşı dayanıklı kılmaktadır. Bazı bakteriler ISR oluşumunu kök yüzeyinde salisilik asit
üretimiyle tetiklerken, bazıları ise salisilik aside gereksinim duymadan ISR oluşumunu başlatabilmektedirler.
Bitkilerde PGPR’ ler tarafından meydana getirilen sistemik dayanıklılık durumu gözlenmiştir (Şekil 3) (Pieterse ve
ark., 2000; Pieterse ve ark., 2001).
Şekil 3. Sıcaklık, tuz ve gübreleme streslerine karşı PGPR tarafından ortaya çıkarılan sistemik dayanılılık (kök ve
sürgünde).
Kırık oklar PGPR tarafından salgılanan biyoaktif bileşikleri, tam oklar bakteriyel bileşenler tarafından etkilenen bitki bileşiklerini
göstermektedir. Bakteriyel ACC deaminaz tarafından etilen öncüsü ACC’nin degredasyonu bitki stresini uzaklaştırır ve kuraklık ve tuz
stresleri altında gelişen normal bitkiyi kurtarır. ABA, absisik asit; ACC, 1 – aminosiklopropan - 1- karboksilat; HKT1, yüksek - ilgili K+ taşıyıcı1;
IAA, indol asetik asit; IST, artan sistemik tolerans; PGPR, bitki-gelişimini uyaran rizobakteriler; ROS, reaktif oksijen türleri (Yang ve ark.,
2009).
Değişik bakteri ırklarının farklı bitkilerdeki salgıları ve söz konusu bitkilerdeki etki şekilleri farklılık
göstermektedir. Bu durum Tablo 4’ de özetlenmiştir.
Tablo 4. Bitki büyümesini düzenleyen önemli bakteriyel faktörler (Ping ve Boland, 2004).
Mikroorganizma
Salgı
Pseudomonas
Rhizobium
Rhizobium
Pseudomonas
Serratia
Oksin
Gibberellin
Sitokinin
Etilen
Salisilik asit
Enterobacter
Rhizobium
ACC deaminaz
Fosfataz
Pseudomonas,
Glukonik asit,
Rhizobium
2-ketoglukonik asit
Bitki
Bitkisel Hormonlar
Arabidopsis
Pirinç
Kanola
Pueraria lobata
Tütün
Hücre Dışı Enzimler
Kanola
Mısır
Bitki Üzerine Etkisi
Morfogenez,Gelişmeyi düzenleme
Gelişmeyi teşvik etme
Gelişmeyi teşvik etme
Gelişmeyi teşvik etme
Sistemik kazanılmış dayanım
Etilen üretimini azaltma
İnorganik fosfatları mineralize etme
Organik Asitler
Genel
Organik fosfatları çözme
Bacillus
Pseudomonas
Flagellin
Lipopolisakarit
Yüzey Faktörleri
Arabidopsis
Turp
Karanfil
-6-
Sistemik uyarılmış dayanım
Sistemik uyarılmış dayanım
Anadolu Doğa Bilimleri Dergisi 5(1): 1-13, 2014
(Journal of Anatolian Natural Sciences)
Antibiyotikler
Genel
Pseudomonas
Pyuloteorin
Phenazin
Bacillus sp.
2R,3R Butanediol, acetoin
Uçucu Maddeler
Arabidopsis thaliana
Konak bitkiyi koruma
Gelişmeyi teşvik etme
Sistemik uyarılmış dayanım
Kök Bakterilerinin Besinden Yararlanma Mekanizmaları
Siderefor Üretimi
Mikroorganizmaların enerji metabolizmalarında önemli bir rol oynayan demir, toprakta kullanılabilir serbest
iyon halinde sınırlı oranda bulunmaktadır. Bu durum demirin toprakta güç çözünen ferrik hidroksit polimerleri
halinde bağlanmış olmasından kaynaklanmaktadır. Topraktaki bu sınırlı demiri alabilmek amacıyla bakteri,
fungus ve bitkiler hücre dışı olarak düşük moleküler ağırlıkta demir iyonları için yüksek uyuma sahip suda
çözünebilen moleküller olan sideroforları sentezlemektedirler. Sideroforları kendi arasında bitkiler tarafından
sentezlenen fitosideroforlar ve mikroorganizmalar tarafından sentezlenen mikrobiyal sideroforlar olmak üzere
iki ana gruba ayırmak mümkündür (Leong, 1986). Bitki gelişimini uyaran kök bakterileri tarafından üretilen
siderofor yardımıyla toprakta sınırlı miktarda bulunan demir alınarak patojenlerin gelişmesi engellenmektedir.
Patojenlerin engellenmesi de biyokontrol yolu ile bitki gelişimi olumlu yönde etkilenmektedir.
Biyolojik Azot Fiksasyonu
Moleküler azot (N2), büyüme ve üreme için gerekli kimyasalları oluşturmak amacıyla biyolojik sistem
tarafından doğrudan olarak kullanılamaz. Azot, canlı sistemin içine girmeden önce hidrojen ile kombine
olmalıdır. Azot fiksasyonu olarak adlandırılan bu N2 ’un indirgeme işlemi kimyasal veya biyolojik olarak
yapılmaktadır. Simbiyotik azot fiksasyonunda belli mikroorganizmalar ile bitki kökleri arasında simbiyotik bir
ilişki söz konusudur. Bunun en karakteristik örneği baklagillerin köklerinde nodül oluşturan Rhizobium’ lardır.
Simbiyotik olmayan biyolojik azot fiksasyon yeteneğine sahip toprakta serbest yaşayan birçok mikroorganizma
vardır. Bunlar arasında Azotobacter, Beijerinckia, Clostridium, Anabaena ve Nostoc gibi bakteriler yer
almaktadır (Tablo 5) (Hubbell ve Kidder, 2003).
Tablo 5. Konak bitkide atmosferik azotu fikse etme yeteneğine sahip rizobakteriler (Bhattacharyya ve Jha,
2012).
Rizobakteriler
Bitki ile İlişkisi
Azospirillum sp.
Rizosferik
Azoarcus sp.
Endofitik
Azotobacter sp.
Rizosferik
Bacillus polymyxa
Burkholderia sp.
Rizosferik
Endofitik
Gluconacetobacter sp.
Endofitik
Herbaspirillum sp.
Endofitik
Konak Bitkisi
Mısır
Pirinç
Buğday
Çim
Süpürge darısı
Mısır
Buğday
Buğday
Pirinç
Süpürge darısı
Şeker kamışı
Pirinç
Kaynak
(Garcia de Salamone ve ark., 1996)
(Malik ve ark.,1997)
(Boddey ve ark., 1986)
(Hurek ve ark., 2002)
(Stein ve ark., 1997)
(Pandey ve ark., 1998)
(Mrkovacki ve Milic, 2001)
(Omar ve ark., 1996)
(Baldani ve ark., 2000)
(Isopi ve ark., 1995)
(Boddey ve ark., 2001)
(James ve ark., 2002)
Fosfat Çözünürlüğünün Artırılması
Bitkiler için azottan sonra en önemli besin kaynaklarından biri de fosfordur. Fosfor, topraklarda yeterince
bulunmasına rağmen çok az miktarı bitkiler tarafından kullanılır durumdadır. Toprakta bulunan kök bakterileri
topraktaki bu kullanılamayan fosforu çözerek bitkiler tarafından alınabilir forma dönüştürmektedir (Şekil 4)
(Seshadri ve ark., 2000 ; Antoun, 2003). Çok sayıda mikroorganizma tarafından topraktaki fosfat mineralize
-7-
Anadolu Doğa Bilimleri Dergisi 5(1): 1-13, 2014
(Journal of Anatolian Natural Sciences)
edilmektedir (Tablo 6). En iyi fosfat çözücü kök bakterileri arasında Pseudomonas, Bacillus ve Rhizobium cinsleri
yer almaktadır (Antoun, 2003).
Şekil 4. Rizobakteriler tarafından toprak fosforunun çözünebilmesi (Khan ve ark., 2009).
Tablo 6. Bazı rizobakteriler tarafından fosfor substratlarından fosfatın minerilize edilmesi (Rodriguez ve Fraga,
1999).
Bakteriyel Suş
Pseudomonas fluorescens
Pseudomonas sp.
Burkholderia cepacia
Enterobacter aerogenes
Enterobacter cloacae
Citrobacter freundii
Proteus mirabilis
Serratia marcenscens
Bacillus subtilis
Pseudomonas putida
Pseudomonas mendocina
Pseudomonas fluorescens
Bacillus licheniformis
Klebsiella aerogenes
Bacillus subtilis
Pseudomonas putida
Substrat
Spesifik olmayan
Spesifik olmayan
Spesifik olmayan
Spesifik olmayan
Spesifik olmayan
Spesifik olmayan
Spesifik olmayan
Spesifik olmayan
İnositol fosfat
İnositol fosfat
İnositol fosfat
Fosfonoasetat
D-α-gliserofosfat
Fosfonatlar
İnositol fosfat
İnositol fosfat
Enzim Türü
Asit fosfotaz
Asit fosfotaz
Asit fosfotaz
Asit fosfotaz
Asit fosfotaz
Asit fosfotaz
Asit fosfotaz
Asit fosfotaz
Fitaz
Fitaz
Fitaz
Fosfonoasetat hidrolaz
D-α-gliserofosfataz
C-P Liyaz
Fitaz
Fitaz
Kaynak
(Gügi ve ark., 1991)
(Gügi ve ark., 1991)
(Rodríguez ve ark., 1996)
(Thaller ve ark., 1995)
(Thaller ve ark., 1995)
(Thaller ve ark., 1995)
(Thaller ve ark., 1995)
(Thaller ve ark., 1995)
(Richardson ve Hadobas, 1997)
(Richardson ve Hadobas, 1997)
(Richardson ve Hadobas, 1997)
(McGrath ve ark., 1995)
(Skrary ve Cameron, 1998)
(Ohtake ve ark., 1996)
(Richardson ve Hadobas, 1997)
(Richardson ve Hadobas, 1997)
Kaynaklar
Alam, M.S., Cui, Z.J., Yamagishi, T., Ishii, R. 2001. Grain Yield and Related Physiological Characteristics of Rice Plants (Oryza sativa L.)
İnoculated with Free-Living Rhizobacteria. Plant Production Science. 4: 126-130.
Alstrom, S. 1995. Evidence of Disease Resistance Induced by Rhizosphere Pseudomonad against Pseudomonas syringae pv, phaseolicola.
Journal of General Applied Microbiology. 41: 315-325.
Amer, G.A., Utkheda, R.S. 2000. Development of Formulation of Biological Agents for Management of Root Rot of Lettuce and Cucumber.
Canadian Journal of Microbiology. 46: 809-816.
Anonim. 2006. Effects of Inoculation with PGPR on Seedlings Growth of Different Tomato and Pepper Varieties in Axenic Conditions,
Universidad S. Pablo CEU. Department De Biologia, Madrid.
Antoun, H., Beauchamp, C.J., Goussard, N., Chabot, R., Lalande, R. 1998. Potential of Rhizobium and Bradyrhizobium Species as Plant
Growth Promoting Rhizobacteria on non - Legumes: Effect on Radishes (Raphanus sativus L.). Plant and Soil. 204: 57-67.
Antoun, H. 2003. Field and Greenhouse Trials Performed with Phosphate Solubiling Bacteria and Fungi. Department of soil and agrifood
Engineering, Faculty of Agriculture and Food science, Laval University Québec, Canada. 4: 67-69.
Antoun, H., Prevost, D. 2006. Ecology of Plant Growth Promoting Rhizobacteria. In: PGPR: Biocontrol and Biofertilization. Z.A. Siddiqui (Ed.).
(pp. 1-38). Springer, Dordrecht.
Arias, A. 2000. Plant Growth Promoting Microorganisms in Uruguay: Status and Prospects. Fifth International PGPR Workshop, 29 October 3 November, Cordoba - Argentina.
Aslantaş, R., Çakmakci, R., Şahin, F. 2007. Effect of Plant Growth Promoting Rhizobacteria on Young Apples Trees Growth and Fruit Yield
Under Orchard Conditions. Scientia Horticulture. 4: 371-377.
Baldani, V.L.D., Baldani, J.I., Döbereiner, J. 1987. Inoculation on Field - Grown Wheat (Triticum aestivum) with Azospirillum spp. in Brazil.
Biology and Fertility of Soils. 4: 37-40.
-8-
Anadolu Doğa Bilimleri Dergisi 5(1): 1-13, 2014
(Journal of Anatolian Natural Sciences)
Baldani, V.L.D., Baldani, J.I., Dobereiner, J. 2000. Inoculation of Rice Plants with the Endophytic Diazatrophs Herbaspirillum seropedicae and
Burkholderia spp. Biology and Fertility of Soils. 30: 485-491.
Barazani, O., Friedman, J. 1999. Is IAA the Major Root Growth Factor Secreted from Plant-Growth - Mediating Bacteria? Journal of
Chemical Ecology. 25(10): 2397-2406.
Bertrand, H., Nalin, R., Bally, R., Cleyet – Marel, J.C. 2001. Isolation and Identification of the most Efficient Plant Growth - Promoting
Bacteria Associated with Canola (Brassica napus). Biology and Fertility of Soils. 33: 152-156.
Bhattacharyya, P.N., Jha, D.K. 2012. Plant Growth-Promoting Rhizobacteria (PGPR): Emergence in Agriculture. World Journal
of Microbiology and Biotechnology. 28: 1327-1350.
Bloemberg, G.V., Lugtenberg, B.J.J. 2001. Molecular Basis of Plant Growth Promotion and Biocontrol by Rhizobacteria. Current Opinion in
Plant Biotechnology. 4: 343-350.
Boddey, R.M., Baldani, V.L.D., Baldani, J.I., Dobereiner, J. 1986. Effect of Inoculation of Azospirillum spp. on Nitrogen Accumulation by Field
Grown Wheat. Plant and Soil. 95(1): 109-121.
Boddey, R.M., Polidoro, J.C., Resende, A.S., Alves, B.J.R., Urquiaga, S. 2001. Use of the 15N Natural Abundance Technique for the
Quantification of the Contribution of N2 Fixation to Sugar Cane and other Grasses. Australian Journal of Plant Physiology. 28: 889895.
Broadbent, P., Baker, K.F., Franks, N., Holland, J. 1977. Effect of Bacillus spp on Increased Growth of Seedlings in Steamed and in
Nontreated Soil. Phytopathology. 67: 1027-1034.
Caceres, E.A.R., Anta, G.G., Lopez, J.R., DiCiocco, C.A., Basurco, J.P., Parade, J.L. 1996. Response of Field - Grown Wheat to Inoculation with
Azospirillum brasilense and Bacilus polymyxa in the Semiarid Region of Argentina. Arid Soil Research and Rehabilitation. 10: 1320.
Chen, Y., Mei, R., Lu, S., Liu, L., Kloepper, J.W. 1996. The Use of Yield Increasing Bacteria (YIB) as Plant Growth Promoting Rhizobacteria
in Chinese Agriculture. Management of soil borne diseases. R.S. Utkhede & V.K. Gupta (Eds.). (pp. 165-184). Kalyani
publishers, Ludhiada, New delhi.
Çakmakçı, R., Kantar, F., Algur, Ö.F. 1999. Sugar Beet and Barley Yield in Relation to Bacillus polymyxa and Bacillus megaterium var.
phosphaticum inoculation. Journal of Plant Nutrition. 162: 437-442.
Çakmakçı, R., Kantar, F., Şahin, F. 2001. Effect of N2-fixing Bacterial Inoculations on Yield of Sugar Beet and Barley. Journal of Plant Nutrition
and Soil Science. 164: 527-531.
Çakmakçı, R. 2005. Bitki Gelişimini Teşvik Eden Rizobakterilerin Tarımda Kullanımı. Atatürk Üniversitesi Ziraat Fakültesi Dergisi. 1: 97-107.
Çakmakçı, R. 2006. Bitki Gelişme Promotörü Rizobakteri Kullanımındaki Son Gelişmeler: Organik Tarım Perspektif ve Uygulamaları. Organik
Tarım Kongresi, Yalova.
De Freitas, J.R., Germida, J.J. 1992a. Growth Promotion of Winter Wheat by Fluorescent Pseudomonads under Growth Chamber
Conditions. Soil Biology and Biochemistry. 24: 1127-1135.
De Freitas, J.R., Germida, J.J. 1992b. Growth Promotion of Winter Wheat by Fluorescent Pseudomonads under Field Conditions. Soil Biology
and Biochemistry. 24: 1137-1146.
Di Ciocco, C.A., Caceres, E.A.R. 1994. Field Inoculation of Setaria-Italica with Azospirillum spp in Argentine Humid Pampas. Field Crop
research. 37: 253-257.
Dobbelaere, S., Croonenborghs, A., Thys, A., Ptacek, D., Vanderleyden, J., Dutto, P., Labandera-Gonzalez, C., Caballero-Mellado, J., Aguirre,
J.F., Kapulnik, Y., Brener, S., Burdman, S., Kadouri, D., Sarig, S., Okon, Y. 2001. Responses of Agronomically Important Crops to
Inoculation with Azospirillum. Australian Journal of Plant. 28: 871-879.
Elsheikh, E.A.E., Elzidany, A.A. 1997. Effects of Rhizobium Inoculation, Organic and Chemical Fertilizers on Yield and Physical Properties of
Faba Bean Seeds. Plant Foods for Human Nutrition. 51: 137-144.
Eşitken, A., Kalidag, H., Ercisli, S., Turan, M., Sahin, F. 2003a. The Effects of Spraying a Growth Promoting Bacterium on the Yield, Growth
and Nutrient Element Composition of Leaves of Apricot (Prunus armeniaca L.cv. Hacıhaliloglu). Australian Journal of Agricultural
Research. 54: 377-380.
Eşitken, A., Ercişli, S., Sevik, İ., Şahin, F. 2003b. Effect of Indole -3- Butyric Acid and Different Strains of Agrobacterium rubi on Adventitive
Root Formation from Softwood and Semi-Hardwood Wild Sour Cherry Cuttings. Turkish Journal of Agriculture. 27: 37-42.
Fages, J., Arsac, J.F. 1991. Sunflower Inoculation with Azospirillum and other Plant-Growth Promoting Rhizobacteria. Plant and Soil. 137: 8790.
Fallik, E., Okon, Y. 1996. The Response of Maize (Zea mays) to Azospirillum Inoculation in Various Types of Soils in the Field. World Journal
of Microbiology and Biotechnology. 12: 511-515.
Fernando, W.G.D., Nakkerean, S., Zhang, Y. 2006. Biosynthesis of Antibiotics by PGPR and its Relation in Biocontrol of Plant Diseases. PGPR:
Biocontrol and Biofertlization. A. Zaki & Sıddıqui (Eds.). (pp. 67-109). Springer, The Netherlands.
Frommel, M.I., Nowak, J., Lazarovitis, G. 1993. Treatment of Potato Tubers with a Growth Promoting Pseudomonas sp. : Plant Growth
Responses and Bacterium Distribution in Rhizosphere. Plant and Soil. 150: 51-60.
Fuentes-Ramirez, E.L., Caballero-Mellado, J. 2006. Bacterial Biofertilizers. PGPR: Biocontrol and Biofertlization. A. Zaki & Sıddıqui (Eds.). (pp.
143-172) Springer, The Netherlands.
-9-
Anadolu Doğa Bilimleri Dergisi 5(1): 1-13, 2014
(Journal of Anatolian Natural Sciences)
Gagne, S., Dehbi, L., Lequere, D., Cayer, F., Morin, J.L., Lemay, R., Fournier, N. 1993. Increase of Greenhouse Tomato Fruit Yields by Plant
Growth-Promoting Rhizobacteria (PGPR) Inoculated into the Peat-Based Growing Media. Soil Biology and Biochemistry. 25: 269272.
Garcia de Salamone, I.E., Dobereiner, J., Urquiaga, S., Boddey, R.M. 1996. Biological Nitrogen Fixation in Azospirillum Strain-Maize
Genotype Associations as Evaluated by the 15N Isotope Dilution Technique. Biology and Fertility of Soils. 23: 249-256.
Garcia de Salamone, I.E., Hynes, R.K., Nelson, L.M. 2001. Cytokinin Production by Plant Growth Promoting Rhizobacteria and Selected
Mutants. Canadian Journal of Microbiology. 47: 404-411.
Gupta, C.P., Dubey, R.C., Maheshwari, D.K. 2002. Plant Growth Enhancement and Suppression of Macrophomina phaseolina causing
Charcoal Rot of Peanut by Fluorescent Pseudomonas. Biology and Fertility of Soils. 35: 399-405.
Gügi, B., Orange, N., Hellio, F., Burini, J.F., Guillou, C., Leriche, F., Guespin-Michel, J.F. 1991. Effect of Growth Temperature on several
Exported Enzyme Activities in the Psychrotropic Bacterium Pseudomonas fluorescens. Journal of Bacteriology. 173: 3814-20.
Hall, J.A., Pierson, D., Ghosh, S., Glick, B.R. 1996. Root Elongation in Various Agronomic Crops by the Plant Growth Promoting
Rhizobacterium Pseudomonas putida GR12-2. Israel Journal of Plant Sciences. 44: 37-42.
Hamaoui, B., Abadi, J.M., Burdman, S., Rashid, A., Sarig, S., Okon, Y. 2001. Effects Inoculation with Azospirillum brasilense on Chickpeas
(Cicer arietinum) and Faba Beans (Vicia faba) under Different Growth Conditions. Agronomy Journal. 21: 553-560.
Herman, M.A.B., Nault, B.A., Smart, C.D. 2008. Effects of Plant Growth Promoting Rhizobacteria on Bell Pepper Production and Gren Peach
Aphid Infestations in New York. Crop Protection. 27: 996-1002.
Hernandez, Y., Sogo, J., Sarmiento, M. 1997. Azospirillum Inoculation on Zea Mays. Cuban Journal of Agricultural Science. 31: 203-209.
Hoffmann-Hergarten, S., Gulati, M.K., Sikora, R.A. 1998. Yield Response and Biological Control of Meloidogyne incognita on Lettuce and
Tomato with Rhizobacteria. The Journal of Plant Diseases and Protection. 105: 349-358.
Hubbell, D.H., Kidder, G. 2003. Biological Nitrogen Fixation. SL-16, Soil and Water Science Department, Florida Cooperative Extension
Service, Institute of Food and Agricultural Sciences. University of Florida, USA. pp. 1-4.
Hurek, T., Handley, L.L., Reinhold-Hurek, B., Piche, Y. 2002. Azoarcus Grass Endophytes Contribute Fixed Nitrogen to the Plant in an
unculturable State. Molecular Plant-Microbe Interactions. 15: 233-242.
Hynes, R.K., Leung, G.C., Hirkala, D.L., Nelson, L.M. 2008. Isolation, Selection, and Characterization of Beneficial Rhizobacteria from Pea,
Lentil and Chickpea Grown in Western Canada. Canadian Journal of Microbiology. 54: 248-258.
Isopi, R., Fabbri, P., Del-Gallo, M., Puppi, G. 1995. Dual Inoculation of Sorghum bicolor (L.) Moench ssp. bicolor with Vesicular Arbuscular
Mycorrhizas and Acetobacter diazotrophicus. Symbiosis. 18: 43-55.
Iswandi, A., Bssie, P., Vandenbeele, J., Verstraete, W. 1987. Effect of Seed Inoculation with the Rhizopseudomonad Strain 7NSK2 on Root
Microbiota of Maize (Zea mays) and Barley (Hordeum vulgare). Biology and Fertility of Soils. 3: 153-158.
Jacoud, C., Faure, D., Wadoux, P., Bally, R. 1998. Development of a Strain-Specific Probe to Follow Inoculated Azospirillum lipoferum CRT1
under Field Conditions and Enhancement of Maize Root Development by Inoculation. FEMS Microbiol Ecology. 27: 43-51.
James, E.K, Gyaneshwar, P., Mathan, N. 2002. Infection and Colonization of Rice Seedlings by the Plant Growth-Promoting Bacterium
Herbaspirillum seropedicae Z67. Molecular Plant-Microbe Interactions. 15: 894-906.
Jeyarajan, R., Nakkeeran, S. 2000. Exploitation of Microorganisms and Viruses as Biocontrol Agents for Crop Disease Mangement. In:
Biocontrol Potential and their Exploitation in Sustainable agriculture. Upadhyay (Ed.). pp. 95-116. Kluwer Academic/ Plenum
Publishers, USA.
Joo, G.J., Kin, Y.M., Kim, J.T., Rhee, I.K., Kim, J.H., Lee, I.J.. 2005. Gibberellins-Producing Rhizobacteria Increase Endogenous Gibberellins
Content and Promote Growth of Red Peppers. The Journal of Microbiology. 43(6): 510-515.
Kaushik, R., Saxena, A.K., Tilak, K.V.B.R. 2000. Selection of Tn5: lacZ Mutants Isogenic to Wild Type Azospirillum brasilense Strains Capable
of Growing at sub-Optimal Temperature. World Journal of Microbiology and Biotechnology. 16: 567-570.
Kempster, V.N., Scott, E.S., Davies, K.A. 2002. Evidence for Systemic, Cross-Resistance in White Clover (Trifolium repens) and Annual Medic
(Medicago truncatula var truncatula) Induced by Biological and Chemical Agents. Biocontrol Science and Technology. 12(5): 615623.
Khan, A.A., Jilani, G., Akhtar, M.S., Naqvi, S.M.S., Rasheed, M. 2009. Phosphorus Solubilizing Bacteria: Occurrence, Mechanisms and their
Role in Crop Production. American Journal of Agricultural and Biological Sciences. 1: 48-58.
Kleopper, J.W., Schroth, M.N. 1978. Plant Growth Promoting Rhizobacteria on Radishes. In Proceedings of the Fourth International
Conference on Plant Pathogenic Bacteria. Vol. 2, pp. 879-882.
Kloepper, J.W., Lifshitz, K., Zablotowicz, R.M. 1989. Free-Living Bacterial Inocula for Enhancing Crop Productivity. Trends in Biotechnology.
7: 39-43.
Kloepper, J.W. 1993. Plant Growth Promoting Rhizobacteria as Biological Control Agents. F. Blasne Metting J.M. Dekker (Ed.). (pp. 255-274).
Soil Microbial Ecology Inc. New York.
Kokalis-Burella, N., Vavrina, E.N., Rosskopf, E.N., Shelby, R.A. 2002. Field Evaluation of Plant Growth Promoting Rhizobacteria Amended
Transplant Mixes and Soil Solarization for Tomato and Pepper Production in Florida. Plant and Soil. 238: 257-266.
- 10 -
Anadolu Doğa Bilimleri Dergisi 5(1): 1-13, 2014
(Journal of Anatolian Natural Sciences)
Kropp, B.R., Thomas, E., Pounder, J.I., Anderson, A.J. 1996. Increased Emergence of Spring Wheat After Inoculation with Pseudomonas
chlororaphis Isolate 2E3 under Field and Laboratory Conditions. Biology and Fertility of Soils. 23: 200-206.
Kumar, V., Narula, N. 1999. Solubulization of Inorganic Phosphates and Growth Emergence of Wheat as Affected by Azotobacter
chroococcum. Biology and Fertility of Soils. 28: 301-305.
Kumar A, Prakash A, Johri BN. 2011. Bacillus as PGPR in Crop Ecosystem. Bacteria in Agrobiology: Crop Ecosystems (ed. Maheshwari DK),
Springer-Verlag Berlin Heidelberg.
Lalande, R., Bissonnette, N., Coutlee, D., Antoun, H. 1989. Identification of Rhizobacteria from Maize and Determination of their PlantGrowth Promoting Potential. Plant and Soil. 115: 7-11.
Lemanceau, P., Steinberg, C., Thomas, D.J.I., Edel, V., Raaijmakers, J., Alabouvette, C. 2000. Natural Soil Suppressiveness to Soilborne
Diseases. Fifth International PGPR Workshop, 29 October-3 November, Cordoba-Argentina.
Leong, J. 1986. Siderophores: Their Biochemistry and Possible Role in the Bioconrol of Plant Pathogens. Annual Reviw of Phytopathology.
24: 187-209.
Lucas Garcia, J.A., Probanza, A., Ramos, B., Ruiz Palomino, N., Gutierrez Manero, F.J. 2000. Effects of Inoculation with PGPR on Seedling
Growth of Different Tomato and Pepper Varieties in Axenic Conditions. Fifth International PGPR Workshop, 29 October - 3
November, Cordoba- Argentina.
Lucas, G.J.A., Probanza, A., Ramos, B., Palomino, M.R., Gutierrez Manero, F.J. 2004. Effect of Inoculation of Bacillus licheniformis on Tomato
and Pepper. Agronomy Journal. 24: 169 -176.
Luz, W.C. 2000. Plant Growth Promoting Rhizobacteria in Graminicolous Crops in Brazil. Fifth International PGPR Workshop, 29 October - 3
November, Cordoba-Argentina.
Malik, K.A., Bilal, R., Mehnaz, S., Rasul, G., Mirza, M.S., Ali, S. 1997. Association of Nitrogen-Fixing, Plant Promoting Rhizobacteria (PGPR)
with Kallar Grass and Rice. Plant and Soil. 194: 37-44.
Mayak, S., Tirosh, T., Glick, B.R. 2001. Stimulation of the Growth of Tomato, Pepper and Mung Bean Plants by the Plant Growth-Promoting
Bacterium Enterobacter cloacae CAL3. Biology Agriculture Horticultural. 19 (3): 261- 274.
McCullagh, M., Utkhede, R., Menzies, J.G., Punja, Z.K., Paulitz, T.C. 1996. Evaluation of Plant Growth-Promoting Rhizobacteria for Biological
Control of Pythium Root Rot of Cucumbers Grown in Rockwool and Effects on Yield. European Journal of Plant Pathology. 102:
747- 755.
McGrath, J.W., Wisdom, G.B., McMullan, G., Lrakin, M.J., Quinn, J.P. 1995. The Purification and Properties of Phosphonoacetate Hydrolase,
a Novel Carbon-Phosphorus Bond-Cleaving Enzyme from Pseudomonas fluorescens 23F. European Journal of Biochemistry. 234:
225-230.
Mehnaz, S., Mirza, M.S., Haurat, J., Bally, R., Normand, P., Bano, A., Malik, K.A.. 2001. Isolation and 16S rRNA Sequence Analysis of the
Beneficial Bacteria from the Rhizosphere of Rice. Canadian Journal of Microbiology. 472: 110-117.
Mrkovacki, N., Milic, V. 2001. Use of Azotobacter chroococcum as Potentially Useful in Agricultural Application. Annals of Microbiology. 51:
145-158.
Murphy, J.F., Zehnder, G.W., Schuster, D.J., Sikora, E.J., Polston, J.E., Kloepper, J.W. 2000. Plant Growth-Promoting Rhizobacterial Mediated
Protection in Tomato against Tomato Mottle Virus. Plant Disease. 84: 779-784.
Noel, T.C., Sheng, C., Yost, C.K., Pharis, R.P., Hynes, M.F. 1996. Rhizobium leguminosarum as a Plant Growth-Promoting Rhizobacterium:
Direct Growth Promotion of Canola and Lettuce. Canadian Journal of Microbiology. 42: 279-283.
Ohtake, H., Wu, H., Imazu, K., Ambe, Y., Kato, J., Kuroda, A. 1996. Bacterial Phosphonate Degradation, Phosphite Oxidation and
Polyphosphate Accumulation. Resources Conservation and Recycling. 18: 125-134.
Okon, Y., Labandera-Gonzalez, C.A. 1994. Agronomic Applications of Azospirillum an Evaluation of 20 Years Worldwide Field Inoculation.
Soil Biology and Biochemistry. 26: 1591-1601.
Omar, N., Heulin, T., Weinhard, P., Eldin, M.N.A., Balandreau, J. 1989. Field Inoculation of Rice with Invitro Selected Plant-Growth
Promoting-Rhizobacteria. Agronomy Journal. 9: 803-808.
Omar, M.N.A., Mahrous, N.M., Hamouda, A.M. 1996. Evaluating the Efficiency of Inoculating some Diazatrophs on Yield and Protein
Content of 3 Wheat Cultivars Under Graded Levels of Nitrogen Fertilization. Annals of Agricultural Science. 41: 579-590.
Pandey, A., Sharma, E., Palni, L.M.S. 1998. Influence of Bacterial Inoculation on Maize in Upland Farming Systems of the Sikkim Himalaya.
Soil Biology and Biochemistry. 30: 379-384.
Park, K.S., Kloepper, J.W. 2000. Activation of PR-1a Promoter by Rhizobacteria that Induce Systemic Resistance in Tobacco Against
Pseudomonas syringae pv. tabaci. Biological control. 18: 2-9.
Parmar, N., Dadarwal, K.R. 2000. Pathogenic Suppressive Abilities of Rhizosphere Bacteria From Healthy Chikpea Plants. Fifth International
PGPR Workshop, 29 October - 3 November, Cordoba-Argentina.
Pieterse, C.M.J., Van Pelt, J.A., Jurriaan, T., Parchmann, S., Mueller, M.J., Buchla, A.J., Metraux, J.P., van Loon, L.C. 2000. RhizobacteriaMediated Induced Systemic Resistance (ISR) in Arabidopsis requires Sensitivity to Jasmonate and Ethylene but is not
Accompanied by an Increase in their Production. Physiological and Molecular Plant Pathology. 57: 123-134.
- 11 -
Anadolu Doğa Bilimleri Dergisi 5(1): 1-13, 2014
(Journal of Anatolian Natural Sciences)
Pieterse, C.M.J., van Pelt, J.A., van Wees, S.C.M., Jurriaan, J., Leon-Kloosterziel, K.M., Keurentjes, J.J.B., Verhagen, B.W.M., Knoester, M.,
Sluis, I. van der., Baker, P.A.H.M., van Loon, L.C. 2001. Rhizobacteria-Mediated Induced Systemic Resistance: Triggering, Signaling
and Expression. European Journal of Plant Pathology. 107: 51-61.
Ping, L., Boland, W. 2004. Signals from the Underground: Bacterial Volatiles Promote Growth in Arabidopsis. TRENDS in Plant Science. Vol. 9
No.6 Germany.
Polyanskaya, L.M., Vedina, O.T., Lysek, L.V., Zvyagintev, D.G. 2000. The Growth Promoting Effect of Beijerinckia mobilis and Clostridium sp.
Cultures on Some Agricultural Crops. Microbiology. 71: 109-115.
Reddy, M.S., Rahe, J.E. 1989. Growth Effects Associated with Seed Bacterization not Correlated with Populations of Bacillus-subtilis
Inoculant in Onion Seedling Rhizospheres. Soil Biology and Biochemistry. 21 (3): 373-378.
Ribaudo, C.M., Rondanini, D.P., Cura, J.A., Fraschina, A.A. 2001. Response of Zea mays to the Inoculation with Azospirillum on Nitrogen
Metabolism under Greenhouse Conditions. Biologia Plantarum. 44: 631-634.
Richardson, A.E., Hadobas, P.A. 1997. Soil Isolates of Pseudomonas spp. That Utilize Inositol Phosphates. Canadian Journal of Microbiology.
43: 509-16.
Rodríguez, H., Goire, I., Rodríguez, M. 1996. Caracterización de Cepas de Pseudomonas Solubilizadoras de Fósforo. Reviw ICIDCA. 30: 47-54.
Rodriguez, H., Fraga, R. 1999. Phosphate Solubilizing Bacteria and Their Role in Plant Growth Promotion. Biotechnology Advances. 17: 319339.
Romerio, R.S. 2000. Preliminary Results on PGPR Research at the Universidade Federal de Vicosa, Brazil. Fifth International PGPR
Workshop, 29 October-3 November, Cordoba-Argentina.
Russo, A., Vettori, L., Felici, C., Fiaschi, G., Morini, S., Toffanin, A. 2008. Enhanced Micropropagation Response and Biocontrol Effect of
Azospirillum brasilense Sp245 on Prunus cerasifera L. Clone Mr. S 2/5 plants. Journal of Biotechnology. 134: 312-319.
Ryu, C.M., Kim, J., Choi, O., Kim, S.H., Park, C.S. 2006. Improvement of Biological Control Capacity of Paenibacillus polymyxa E681 by Seed
Pelleting on Sesame. Biological control. 39: 282-289.
Ryu, C.M., Shin, J.N., Qi, W., Ruhong, M., Kim, E., Pan, J.G. 2011. Potential for Augmentation of Fruit Quality by Foliar Application of Bacilli
Spores on Apple Tree. Plant Pathology Journal. 27(2) : 164-169.
Sarig, S., Okon, Y., Blum, A. 1992. Effect of Azospirillum-brasilense Inoculation on Growth Dynamics and Hydraulic Conductivity of Sorghum
Bicolor Roots. Journal of Plant Nutrition. 15: 805-819.
Saubidet, M.I., Fatta, N., Barneix, A.J. 2002. The Effect of Inoculation with Azospirillum brasilense on Growth and Nitrogen Utilization by
Wheat Plants. Plant and Soil. 245: 215-222.
Seshadri, S., Muthukumarasamy, R., Lakshminarasimhan, C., Lgnacimuthu, S. 2000. Solubilization of Inorganic Phosphates by Azospirillum
halopraeferans. Current Science. 79 (5): 565-567.
Siddiqui, I.A., Ehteshamul-Haque, S., Shaukat, S.S. 2001. Use of Rhizobacteria in the Control of Root Rot-Root Knot Disease Complex of
Mungbean. Journal of Phytopathology. 149: 337-346.
Sıddıqui, Z.A. 2006. Prospective Biocontrol Agents of Plant Pathogens. PGPR: Biocontrol and Biofertlization. A. Zaki and Sıddıqui. (Eds.). (pp.
111-142). Springer, The Netherlands.
Skrary, F.A., Cameron, D.C. 1998. Purification and Characterization of a Bacillus licheniformis Phosphatase Specific for D-alphaGlycerphosphate. Archives of Biochemistry and Biophysics. 349: 27-35.
Smith, R.L., Schank, S.C., Milam, J.R., Baltensperger, A.A. 1984. Responses of Sorghum and Pennisetum Species to the N2-Fixing Bacterium
Azospirillum-brasilense. Applications Environment of Microbiolagy. 47: 1331-1336.
Stein, T., Hayen-Schneg, N., Fendrik, I. 1997. Contribution of BNF by Azoarcus sp. BH72 in Sorghum vulgare. Soil Biology and Biochemistry.
29: 969-971.
Stout, M.J., Zehnder, G.W., Baur, M.E. 2002. Potential for the Use of Elicitors of Plant Defence in Arthropode Management Programs.
Archives of Insect Biochemistry and Physiology. 51: 222-235.
Sudhakar, P., Chattopadhyay, G.N., Gangwar, S.K., Ghosh, J.K. 2000. Effect of Foliar Application of Azotobacter, Azospirillum and
Beijerinckia on Leaf Yield and Quality of Mulberry (Morus Alba). Journal of Agricultural Science. 134: 227-234.
Suslow, T.V., Schroth, M.N. 1982. Rhizobacteria of Sugar-Beets - Effects of Seed Application and Root Colonization on Yield.
Phytopathology. 72: 199-206.
Şahin, F., Cakmakci, R., Kantar, F. 2004. Sugar Beet and Barley Yields in Relation to Inoculation with N2-Fixing and Phosphate Solubilizing
Bacteria. Plant and Soil. 265:123-129.
Thaller, M.C., Berlutti, F., Schippa, S., Iori, P., Passariello, C., Rossolini, G.M. 1995. Heterogeneous Patterns of Acid Phosphatases Containing
Low-Molecular-Mass Polipeptides in Members of the Family Enterobacteriaceae. International Journal
of Systematic Bacteriology. 4: 255-261.
Timmusk, S., Nicander, B., Granhall, U., Tillberg, E. 1999. Cytokinin Production by Paenibacillus polymyxa. Soil Biology and Biochemistry. 31:
1847-1852.
Tran Van, V., Berge, O., Ngo, K.S., Balandreau., Heulin, T. 2000. Repeated Beneficial Effects of Rice Inoculation with a Strain of Burkholderia
vietnamiensis on Early and Late Yield Components in Low Fertility Sulphate Acid Soils of Vietnam. Plant and Soil. 281: 273-284.
- 12 -
Anadolu Doğa Bilimleri Dergisi 5(1): 1-13, 2014
(Journal of Anatolian Natural Sciences)
Turner, J.T., Backman, P.A. 1991. Factors Relating to Peanut Yield Increases after Seed Treatment with Bacillus subtilis. Plant Disease. 75:
347-353.
Uthede, G.S., Koch, C.A., Menzies, J.G. 1999. Rhizobacterial Growth and Yield Promotion of Cucumber Plants Inoculated with Pythium
aphanidermatum. Canadian Journal of Plant Pathology. 21: 265-271.
Van Loon, L.C. 1997. Induced Resistance in Plants and Role of Pathogenesis Related Proteins. European Journal of Plant Pathology. 103:
753-765.
Van Loon, L.C, Bakker, P.A.H.M., Pieterse, C.M.J. 1998. Systemic Resistance Induced by Rhizosphere Bacteria. Annual Review of
Phytopathology. 36: 453-483.
Vedder-Weiss, D., Jurkevitch, E., Burdman, S., Weiss, D., Okon, Y. 1999. Root Growth, Respiration and Beta-Glucosidase Activity in Maize
(Zea mays) and Common Bean (Phaseolus vulgaris) Inoculated with Azospirillum brasilense. Symbiosis. 26: 363-377.
Wall, L.G. 2000. Consequences of an Overview on PGPR Work in Argentina: The Field Should be Wider. Fifth International PGPR Workshop,
29 October – 3 November, Cordoba-Argentina.
Yang, J., Kloepper, J.W., Ryu, C.M. 2009. Rhizosphere Bacteria Help Plants Tolerate Abiotic Stres. Plant Science Conferences. Vol.14, No.1
Argentina.
Zhang, H., Sekiguchi, Y., Hanada, S., Hugenholtz, P., Kim, H., Kamagata, Y., Nakamura, K. 2003. Gemmatimonas aurantiaca gen. nov., sp.
nov., a Gram-Negative, Aerobic, Polyphosphate Accumulating Microorganism, the First Cultured Representative of the New
Bacterial Phylum Gemmatimonadetes phyl. nov. International Journal of Systematic and Evolutionary Microbiology. 53: 1155 1163.
- 13 -