PDF İndir - Adnan Menderes Üniversitesi

Tralleis Elektronik Dergisi
http://dergi.adu.edu.tr/tralleis
e-TRALLEIS
4 (2015) 18-25
©ADÜ
Bal Arılarında (Apis mellifera L.) Ana Arı Maiyet Feromonları
Aytül Uçak Koç
Adnan Menderes Üniversitesi, Koçarlı Meslek Yüksekokulu, Güney Kampüsü, 09100, Aydın
ESER BİLGİSİ
Derleme - Tarım Bilimleri
Sorumlu Yazar: Aytül Uçak Koç, [email protected]
Yayına Kabul Tarihi: 20.08.2015
Özet: Bal arılarında ana arı, salgıladığı maiyet feromonları sayesinde etrafında bir grup işçi arının toplanmasını
sağlar. Bu işçi arılar ana arıyı yalayarak, besleyerek, onu tımarlayarak ondaki feromonları kendi bünyelerine
alırlar. Maiyet feromonları işçi arılardan diğer işçi arılara doğrudan temas ve besin alışverişi ile aktarılır. Maiyeti
oluşturan işçi arılar belli aralıklarla sürekli değişir. Ana arının maiyet feromonları 9- oksodekanoik asit, 9hidroksi dekanoik asit, metil p-hidroksibenzoat, 4-hidroksi-3-metilloksfenietanol, metil oleat, koniferil alkol,
palmitil alkol, linoleik asit olarak tanımlanmıştır. Maiyet feromonları genel olarak, işçi arıların ana arıyla
ilgilenmesi, işçi arıların kovan içi ve kovan dışı aktivitelerinin yapılması (temizlik, petek yapımı, savunma,
nektar ve polen toplama ve yavru yetiştirme vb), işçi arıların yumurtalık gelişiminin engellenmesi, yeni ana
arıların koloniye kabulü gibi koloni yaşamının birçok durumunda etkilidir. Bu derlemede, bal arısında ana arının
maiyet feromonları ile ilgili bilgilerin derlenerek sunulması amaçlanmıştır.
Anahtar Kelimeler: bal arısı, ana arı, maiyet feromonu, 9-ODA, 9-HDA
Retinue Pheromones of Queen in Honeybees (Apis mellifera L.)
Abstract: Queen honey bee allows to collect a group of workers her around by way of pheromones. This group
constitutes queen retinue. Worker bees constituted retinue take queen’s pheromones into their own body by way
of licking, feeding or grooming. From retinue worker bees to other workers transfer via food exchange. Retinue
worker bees change consistently at regular intervals. Retinue pheromones of queen is defined as (E)-9-oxodec-2enoic-asid (R) and (S) 9-hydroxydec-2-enoic acid (9-HDA), methyl p-hydroxybenzoate (HOB), 4-hydroxy-3methoxy-phenylethanol (HVA), methyl oleate, coniferyl alcohol, palmityl alcohol and linoleic acid. Retinue
pheromones generally is effective in many cases of colony life such as workers take care of queen bee, doing
activities outside and inside of beehive (cleaning, honeycomb construction, defense, nectar and pollen collection
and brooding, etc.) the prevention of worker bees ovarian development also the acceptance of the colony of new
queen bees. In this review, it will be presented researches about the retinue pheromones from past to present.
Key Words: honeybee, queen, retinue pheromone, 9-ODA, 9-HDA
Giriş
Feromonlar, sosyal böcekler arasında
önemli
iletişim
yollarından
biridir
(Bortolotti ve Costa, 2014). Bireylerin dış
salgı bezlerinden salgılanan feromonlar,
aynı türün bireyleri tarafından algılanıp,
davranışsal ve fizyolojik olarak değişim
meydana getiren kimyasal bileşiklerdir.
Bal arılarında feromonlar, çoğunlukla aynı
koloninin bireylerini etkilese de farklı
kolonilerin üyelerini (alarm feromonu) de
etkileyen bazı mesajlar içerir (Free, 1987).
Feromonlar, tüm bal arısı kastları arasında,
8
ana arı – işçi arı, işçi arı – işçi arı, işçi arı –
erkek arı ve ergin arılarla yavrular arasında
iletişim sağlar. Bal arısı topluluğunun
kompozit yapısı, gelişim süreci boyunca
koloni bireyleri arasında birçok koordineli
aktivitede ayrıntılı bir iletişime ihtiyaç
duyar. Bu karmaşık yapıdaki sosyal
yaşamda kilit unsur olan feromonlar, bir
yavrunun ergin olma garantisini sağlar.
Ayrıca bu feromonlar değişen ve
beklenmeyen
çevresel
şartların
da
üstesinden gelebilmesi için koloniye
öncülük eder. Feromonlar kolonide
gelişme, üreme, tarlacılık davranışı,
savunma, yönelme gibi birçok aktivitede
rol oynarken, koloni yaşamının hemen her
aşamasında etkindir (Winston, 1987;
Trhlin ve Rajchard, 2011).
Ana Arı Maiyet Feromonları
Ana arı, koloni fonksiyonlarını düzenleyen
temel faktördür. Bu düzenleme, geniş bir
şekilde farklı bezler tarafından üretilen ve
karmaşık kimyasal bir karışım olan
feromonlar yoluyla sağlanmaktadır (Breed,
1981; Moritz ve Crewe, 1988; Breed ve
Stiller, 1992). İşçi arılara çekici gelen ana
arı feromonları, ana arının etrafında bir
topluluk oluşturur. Bu topluluğa ana arı
maiyeti veya ana arı heyeti de denir.
İşçi arılar, ana arının feromon harmanı
sayesinde onun etrafında toplanırken
(maiyet davranışı), ana arıya dokunarak ve
yalayarak ana arının feromonlarını kendi
bünyelerine alırlar. Kolonideki işçi arıların
bir kısmı doğrudan ana arıya temas ederek
ana arının feromonlarını kendi bünyelerine
alırken bir kısmı da kendi aralarında
duyarga teması ve besin alış verişi yoluyla
ana arı feromonlarıyla buluşurlar ve
böylece feromonlar tüm koloni bireylerine
dağıtılır (Keeling ve Slessor, 2005). Ana
arı maiyet feromonları ise en çok temas
yoluyla geçmektedir. Araştırıcılar uçucu
bileşenlerin bazılarının hızlıca balmumu
tarafından emildiğini (Naumann ve ark.,
1991), emilen bileşenlerin hava akımlarıyla
yayılması sonucu özellikle acemi genç işçi
arıların kovanlarını tanımasında bir işaret
olabileceği görüşündeler (Breed ve ark.,
1998).
Bal arılarında da diğer hayvanlardaki gibi
iki tip feromon vardır. Bunlardan biri
“primer (öncül)” diğeri de “releaser
(dağıtımcı)”
feromonlardır.
Öncül
feromonlar hem gelişimsel hem de
davranışsal değişikliklerin oluşmasında ve
kimyasal mesajı kabul eden bireyde
tetikleyici, karmaşık ve uzun dönemde
etkilidir. Dağıtımcı feromonlar, daha zayıf
bir etkiye sahip olup, oluşumu basit ve
etkisi geçicidir. Böceklerin tümünde
feromonlar, dağıtımcı tipte olup, cinsellik,
bir arada toplanma, yayılma, alarm, iz
sürme, tanıma gibi fonksiyonları vardır
(Ali
ve
Morgan,
1990).
Böcek
feromonlarının çoğu, hava akımlarıyla
taşınarak
antenler
tarafından
algılanmaktadır. Bal arıları da bu dağıtıcı
mekanizmayı
alarm
ve
nasanov
feromonunda kullanmaktadır. Benzer
şekilde ana arı çiftleşme uçuşunda
feromonlarını
erkek
arılara,
oğul
salkımında ise işçi arılar birbirlerine
mesajı bu yolla iletmektedir (Winston,
1987). Öncül feromonlar ise, koloni öz
dengesinin
sürdürülmesinde,
sosyal
harmoninin evrimleşmesinde büyük bir
olanak sağlar (Le Conte ve Hefetz, 2008).
Tüm işçi arı feromonları dağıtımcı
feromonlar olarak dikkate alınırken, ana
arı ve yavru feromonları özellikle öncül
feromonlar olarak tanımlanır.
Ana arı bileşenleri, işçi arılarda çeşitli
fizyolojik ve davranışsal değişikliklere yol
açarak, ana arının üreme üstünlüğünün
korunması
ve
sosyal
hiyerarşinin
kurulması sonucu koloninin öz dengesini
sağlarlar. Bu bileşenler işçi arı uyumunun
sürdürülmesi,
ana
arı
yetiştirme
davranışının baskılanması, işçi arıların
yumurtalık gelişiminin engellenmesi ve
işçi arı aktivitelerinin (temizlik, petek
yapımı, savunma, nektar ve polen toplama
ve yavru yetiştirme vb) uyarılmasında
etkilidir.
Ana
arı
yaşlandığında,
hastalandığında (ana arı feromonu azalır)
ya da öldüğünde (ana arı feromonu yok
olur) işçi arılar 12-24 saat içinde genç
larvalardan ana arı yetiştirmeye başlar.
Ana arı maiyet feromonları, kolonide işçi
9
arıların ana arının etrafında toplanmasını
onu beslemesi ve tımarlamasını sağlar.
Çiftleşme uçuşları boyunca erkek arılar
için cinsel çekiciliği, oğul vermeye
hazırlanan
arıların
da
bir
arada
toplanmasını sağlar. Kolonide hızlı bir
populasyon
artışı
sonucu
maiyet
feromonları koloni bireylerine yeterince
ulaştırılamaz (Naumann ve ark., 1993) ve
işçi arılar ana arı yetiştirmeye başlar
(Winston ve ark., 1991). Uçucu feromon
mesajları koloni içinde hava sirkülasyonu
ile sürdürülür. Ana arı maiyet feromonları
sinerjik bir yapıya sahiptir. Bu nedenle
mesajın tam olarak iletilebilmesi için
maiyet
feromonlarındaki
tüm
komponentlerin iletilmesi gerekebilir.
Ancak tüm komponentler bir birim olarak
algılandığında “ana arı burada ve
fonksiyonel olarak uygun” mesajı iletmiş
olur (Slessor ve ak., 2005).
alkol ve linolenik asitin 9-ODA, 9-HDA,
HVA ve HOB ile sinerjik etkiye sahip
olduğu ve toplam dokuz bileşenin ana arı
maiyet feromonlarını (ana arı maiyet
feromonları=ana
arı
mandibular
feromonları + metil oleat, koniferil alkol,
palmitil alkol, linoleik asit) oluşturduğu
bildirilmiştir (Keeling ve ark., 2003).
Ayrıca, ana arı tarafından üretilen etil
palmitat’ın larvalar tarafından da üretildiği
ve bunun işçi arıların yumurtalık
aktivitesini engelleyen aktif bir aracı
olduğu belirtilmiştir (Mohammedi ve ark.,
1998). Etil oleatın da ana arıda major bir
ester olduğu (Keeling, 2001) ana arı
maiyetine katılan işçi arıların gelişiminin
düzenlenmesinde
etkili
olduğu
(Mohammedi ve ark., 1996), aynı esteri
“gezgin feromon” olarak tanımlayan
Slessor ve ark. (2005) ana arının feromonal
yeteneklerinde son derece önemli bir ester
olduğunu da belirtmişlerdir. Etil oleat
ortalama olarak tarlacı arılarda 45 ng,
larvalarda 50 ng (Le Conte ve ark., 1989;
Leoncini ve ark., 2004) ve ana arılarda
yaklaşık olarak 6300 ng (Keeling, 2001)
olarak ölçülmüştür. Etil oleat ve etil
palmitatın
işçi
arıların
larvaları
tanımasında etkili olduğu (Le Conte ve ak.,
1994), bu esterlerin polen toplama
davranışını etkilediği belirtilmiştir (Pankiw
ve Page, 2001).
Ana Arı Maiyet Feromonlarının
Tarihsel Gelişimi
Ana arı feromonlarıyla ilgili çalışmalar
1960’lı yıllarda başlamıştır. O yıllarda
yapılan çalışmalarda, 9 ODA’nın ana
arının başlıca mandibular feromonu olduğu
ve
kolonideki
fonksiyonel
rolleri
tanımlanmıştır (Barbier ve Lederer, 1960).
Daha sonra, ana arının mandibular
bezlerinden salgılanan 9-ODA’dan başka,
9-ODA’nın 2 enantiyomeri (R) ve (S)- 9hidroksidekanoik asit (9 HDA) ile metil phidroksi benzoat (HOB) ve 4- hidroksi -3metiloksfeniletanol (HVA) adlı dört
bileşen belirlenmiş ve 9-ODA ile birlikte
birbiriyle sinerjik etkiye sahip mandibular
feromonlar olarak tanımlanmıştır (Slessor
ve ark., 1988). Ana arı mandibular
feromonlarının, koloni içinde ana arıdan
işçi arılara ve işçi arılardan diğer işçi
arılara anten, vücut teması ve beslenme
vasıtasıyla aktarıldığı Naumann (1991)
tarafından bildirilmiştir. Yapılan kimyasal
analizlerde ana arıda var olan metil oleat
(Wossler ve Crewe, 1999), palmitat, oleat,
etil stereat, etil ve metil palmitoleatın metil
oleat ile sinerjik olduğu ve ana arı
maiyetinde 7 adet esterin etkili olduğu
belirtilmiştir (Keeling, 2001). Daha sonra
ise, metil oleat, koniferil alkol, palmitil
Ana Arı Maiyet Feromonlarının Koloni
Bireyleri Üzerine Etkileri
Koloninin üreme ve işçi arı fizyolojisi
kısmen ana arı maiyet feromonunun
kontrolü altındadır (Pankiw ve ark., 1998).
Fischer ve Grozinger (2008) bu
feromonların besin depolama yollarını
şekillendirdiğini, mandibular feromonla
bulaşık işçi arıların aç kaldıklarında daha
uzun süre hayatta kaldıkları ve vücut yağ
düzeylerinin
daha
fazla
olduğunu
bildirmişlerdir.
Ana arı maiyetini oluşturan işçi arıların
sayısı değişmekle beraber ortalama 8-10
adettir. Yapılan bir gözlemde ana arı
hareket halinde iken ana arıya eşlik eden
ortalama 6 işçi arı, yumurtlarken 8 işçi arı
ve dinlenirken 10 adet işçi arı tespit
10
ortalama 200 g (E) 9 -ODA, 80 g (E) 9 HDA, 20 g HOB ve 2 g HVA
salgıladığı bildirilmiştir (Slessor ve ark.,
1988; Pankiw ve ark., 1996). Yapılan bir
çalışmada bir günlük yaştaki bakire
Karniyol ırkı ana arılarda, 9-ODA
miktarının oldukça düşük miktarda
(13.334.10 g) olduğu, ana arı 3 günlük
yaşa geldiğinde ortalama 304.1 g’a, 5
günlük yaştaki ana arılarda bu miktarın
67.2512.7 g, 8 günlük yaştaki ana
arılarda ise 84.0011.50 g’a kadar
yükseldiği bildirilmiştir. Yüksükten yeni
çıkmış ana arılarda en düşük iken, 2
yaşında yoğun olarak yumurtlayan ana
arılarda ise en yüksek düzeyde olduğu ana
arının ilk 8 günlük yaşamı boyunca 9ODA’nın miktarının hızlıca 6.5 kata kadar
arttığı, ana arının çiftleşme periyodu ve
yumurtlamaya başladığı zaman 9-ODA’nın
artış oranı yaklaşık olarak iki kat azaldığı
belirtilmiştir (Apsegaite ve Skirkevicius,
1999).
edilmiştir. Ana arı maiyetinin sayısı, ana
arının yaşına ve yumurtlama düzeyine göre
değişmektedir. Örneğin bir yaşında
yumurtlayan bir ana arıya dokunan işçi arı
sayısı yaklaşık olarak 8 iken yeni çiftleşen
ana arıda 5, bakire ana arının etrafında ise
4 işçi, yaşlanmış ya da haploid yumurta
oranı artan ana arının etrafında ise 6 işçi
arının bulunduğu belirtilmiştir (Free,
1987). De Hazan ve ark.(1989), bakire ana
arılara göre çiftleşmiş ve yumurtlayan ana
arılara işçi arıların ilgisinin daha çok
olduğunu ve belli yaştan sonra da bu
ilginin azaldığını, 0-1 günlük yaştaki ana
arıların maiyet grubunun olmadığını, 2-4
günlük yaştaki ana arılar ile orta sayıda işçi
arının ilgilendiğini, 5 günlük yaştan 18
aylık yaşa kadar olan ana arıların
maiyetindeki işçi arı sayısının diğer yaştaki
ana arılara göre daha fazla olduğunu
belirtmişlerdir. Richards ve ark., (2007)
ise mandibular bez ekstratlarının bakire ve
tohumlanmış ana arılarda maiyet davranışı
üzerine etkisini araştırmışlar ve yapay
tohumlanmış ana arıların mandibular bez
ekstratlarının bakire ana arılara göre, çok
sayıda erkek arıyla tohumlanan ana arıların
1 erkek arıyla tohumlanan ana arılara göre
daha çekici olduğunu belirtmişlerdir.
Araştırıcılar bu durumu ana arının
çiftleşmesinin,
kimyasal
bileşenleri
salgılaması açısından önemli olarak
yorumlamışlardır.
Engels ve ark. (1997) Karniyol ırkı ana
arılarda çiftleşmeden hemen sonra 9 -ODA
miktarını 180 g, 3 aylık yaştaki yoğun
olarak yumurtlayan ana arıda 190 g
olarak bildirmişlerdir. Slessor ve ark.
(1990) ise, iki yaşında yumurtlayan ana
arılarda 9 -ODA içeriğinin en fazla
miktarda salgılandığını (26514 g)
belirtmişlerdir. Apsegaite ve Skirkevicius
(1999), bir günlük Kafkas ırkı ana arılarda
9- ODA miktarının 1-19 g, 8 günlük yaşta
5-45g,
21
günlük
yaştakilerde
(çiftleştikten
sonra
yumurtlamaya
başladığında) 36-72 g ve 2 yaşındaki ana
arılarda 58-179 g arasında değiştiğini
bildirmişlerdir.
Ana arı heyetinde yer alan işçi arılar kısa
sürelerle değişmektedir. İşçi arıların
yarısından fazlası ana arıyla 30 saniyeden
daha az ilgilenirken, bazıları ana arıyla
birlikte hareket ederek 41 dakikaya kadar
birlikte olmaktadır. Ana arı maiyetini
oluşturan işçi arıların yaşı, birkaç
saatlikten
36
gün
yaşa
kadar
değişmektedir. Ana arı maiyet arılarının
sayısı yumurtlamanın azaldığı ya da
neredeyse hiç olmadığı kış aylarında ana
arıyla ilgilenen işçi arı sayısı da
azalmaktadır.
Apsegaite ve Skirkevicius, (1999), 9 -ODA
miktarının ırklar arasında (A. m. caucasica,
A.m. mellifera, ve A. m. carpatica) oldukça
yüksek varyasyon gösterdiğini bildirmiş ve
2 yaşında ana arılarda 9 -ODA miktarını
Kafkas ırkında 118.2737.38 g, Esmer’de
142.86 20.28 g, Karpat arısında ise
132.8011.36 g olarak belirlemişlerdir.
Aynı araştırıcılar, bu değerin Kafkas x
Esmer melezinde 163.1433.39 g, Kafkas
Ana Arı Feromon Miktarları
Ana arının feromon miktarının ana arının
fizyolojik durumuna göre
değiştiği,
çiftleşmiş ve yumurtlayan bir ana arının
11
x Karniyol melezinde 143.6725.76 g,
İtalyan x Kafkas melezinde 144.6724.94
g, Kafkas x Karpat melezinde ise
152.6214.16 g olduğunu, ancak
aralarındaki farklılıkların istatistiki olarak
önemli olmadığını belirtmişlerdir.
günlük yaşta olanlar tarafından 4-5 günlük
yaştaki larvalara göre daha fazla
salgılandığı, bu uçucu bileşiğin ergin işçi
arıların yumurtalık gelişimini engellediği
bildirilmiştir.
Doğal çiftleşmiş ve yapay tohumlanmış
ana
arılar
feromonlar
bakımından
kıyaslandığında yapay tohumlanmış ana
arıların mandibular feromon gelişiminin
doğal çiftleşmiş ana arılara göre daha geç
olduğunu, bu durumun da ana arıların
anasız kolonilere kabulünü olumsuz
etkilediği bildirilmiştir (Cobey, 2007).
Tergal bez salgısının üretilmeye başlaması
yapay tohumlanmış ana arılarda çiftleşme
uçuşunun eksikliğinden dolayı geciktiği ve
ana arının çıkış sonrası 40 güne kadar
gecikme eğilimi gösterdiği bildirilmiştir
(Smith ve ark., 1993).
Strauss ve ark. (2008), 16-26 günlük
yaştaki çiftleşmemiş ana arılarda (1. Grup),
yine çiftleşmemiş 7 ve 8 günlük yaşta iki
gün 5 dakikalık CO2 muamelesi gören ana
arılar, erkek arı yumurtası yumurtlamaya
başladıktan sonraki 7. günde (2. Grup),
doğal
çiftleşmiş,
yumurtlamaya
başladıktan sonraki 7. gündeki ana arılarda
(3. Grup), 9-ODA, 9-HDA, HOB, HVA,
10-HDAA ve 10-HDA miktarlarını
belirlemişlerdir. Araştırıcılar, toplam 6
bileşeni 1. grupta 124.584.0 g, 2. grupta
139.288.4 g, 3. grupta ise 160.075.2 g
olarak belirlemişlerdir.
Sonuç
Feromonların sosyo-kimyasal olması,
meydana geldiği kimyasal bileşenlerin
karmaşık yapısı, bağlamsal ilişkisi ve
ayrıca sinerjik olmaları tanımlanmasını ve
fonksiyonlarının
net
olarak
ortaya
konmasını zorlaştırmaktadır. Bal arısı
kolonisinin verimliliği ana arıya bağlıyken
ana arının verimliliği de işçi arılara
bağlıdır. Ana arı işçi arı arasındaki iletişimi
sağlayan
feromonlardır.
Ana
arı
maiyetinde işçi arıların ana arı ile
ilgilenmesi ana arının maiyet feromonlarını
tam olarak salgılamasıyla yakından
ilişkilidir. Ana arının yetişme ve gelişme
dönemindeki bakım ve besleme koşulları,
yeterli erkek arıyla çiftleşmesi gibi
faktörler ana arının maiyet feromon
salgısını etkilemekte, ana arının egemenlik
kurma ve yönetme gücü feromonların
yeterli
miktarda
salgılanmasıyla
oluşmaktadır.
Ana arı maiyet feromonlarının yanı sıra,
Gilley ve ark.,
(2006) kapalı bir
erlenmayer içinde gezinen ana arıda E-ßocimene ve feniletanol gibi bazı uçucu
bileşenler
belirlemişlerdir.
Aynı
araştırıcılar, bu iki uçucu bileşenin ana arı
tarafından salınım miktarının, ana arının
çiftleşme ve yumurtlama durumuna, koloni
şartlarına ve mevsime göre değiştiğini
bildirmişlerdir. Araştırıcılar bakire ana arı,
yeni çiftleşmiş ve bir süredir güçlü bir
kolonide yumurtlayan ana arıların E-ßocimene miktarını ve bu bileşenin uzun
süredir bir kovanda yumurtlayan ana
arılarda daha fazla üretildiğini, henüz yeni
çiftleşmiş ana arılarda düşük miktarda
olduğunu ve bakire ana arı ve işçi arılarda
ise
salgılanmadığını
bildirmişlerdir.
Maisonnasse ve ark. (2009) tarafından
uçucu primer bir feromon olarak da kabul
edilen E-ß-ocimene’in işçi arı larvaları
tarafından da salgılandığı, özellikle ilk 3
12
Comparative Biochemistry and
Physiology, 93A: 777–83.
Engels, W., Rosenkranz, P., Adler, A.,
Taghizadeh, T., Lübke, G. and
Francke, W. 1997. Mandibular
gland
volatiles
and
their
ontogenetic patterns in queen honey
bees, Apis mellifera carnica.
Journal of Insect Physiology, 43(4):
307–13.
Fischer, P., Grozinger, C.M. 2008.
Pheromonal regulation of starvation
resistance in honey bee workers
(Apis
mellifera).
Naturwissenschaften, 95:723-729.
Free, J.B. 1987. Pheromones of Social
Bees. Chapman and Hall Lmt. 11
New
Fetter
Lane,
London
EC4P4EE, Printed Great Britain at
the University Press, pp. 218
Cambridge.
Gilley,
D.C.,
DeGrandi-Hoffman,G.,
Hooper, J. H. 2006. Volatile
compounds emitted by live
European
honey
bee
(Apis
mellifera L.) queens. Journal of
Insect Physiology, 52, 520–527.
Keeling C.I., 2001. Isolation and
identification of new components
of the honey bee (Apis mellifera)
queen retinue pheromone. PHD
Dissertation,
Simon
Fraser
University, Vancouver.
Keeling C.I., Slessor K.N., Higo H.A.,
Winston
M.L.
2003.
New
components of the honey bee (Apis
mellifera L.) queens retinue
pheromone. Proceedings of the
National Academy of Sciences,
(USA) 100, 4486–4491.
Keeling C.I., Slessor K.N. 2005. A
scientific note on the aliphatic
esters in queen honey bees.
Apidologie, 36:559-560.
Le Conte, Y., Arnold, G., Trouiller, J.,
Mason, C., Chappe, B., Ourisson,
G.1989. Attraction of the parasitic
mite Varroa to the drone larvae of
honey bees by simple aliphatic
esters. Science, 245:638-639.
Le Conte, Y., Sreng, L., Sacher, N.,
Trouiller, J., Dusticier, G., Poitout,
Kaynaklar
Ali, M.F., Morgan, E.D.1990. Chemical
communication in insect communities: A
guide to insect pheromones with special
emphasis on social insects. Biological
reviews of the Cambridge Philosophical
Society, 65(3): 227–47.
Apsegaite, V., Skirkevicius, A. 1999.
Content of (E) -9-Oxo-2 decenoic
acid in pheromones of honeybees
(Apis mellifera L.) queens.
Pheromones, 6:27-32.
Barbier, J., Lederer, E. 1960. Structure
chimique de la substance royale de
la reined’abeille (Apis mellifera
L.). Comptes Rendus de I
Académie des Sciences - Series III
- Sciences de la Vie, 251: 1131–35.
Bortolotti, L., Costa, C. 2014. Chemical
Communication in the Honeybee
Society, in: Neurobiology of
chemical
communication.
Mucignat, C. & Caretta Ed. Taylor
& Francis Group, Boca Raton, FL.
pp.143–206.
Breed, M.D. 1981. Individual recognition
and learning of queen odors by
worker honeybees. Proceedings of
the National Academy of Sciences,
78, 2635–2637.
Breed, M.D., Stiller, T.M. 1992. Honey
bee, Apis mellifera, nest mate
discrimination: hydrocarbon effects
and the evolutionary implications
of comb choice. Anim. Behav., 43,
875–883.
Breed, M.D., Leger, E.A., Pearce, A.N.,
Wang, Y.J. 1998. Comb effects on
the ontogeny of honey bee nestmate
recognition. Animal Behaviour, 55:
13–20.
Cobey, S. 2007. Comparison studies of
instrumentally inseminated and
naturally mated honey bee queens
and
factors
affecting
their
performance. Apidologie, 38:390–
410, DOI: 0.1051/apido:2007029.
De Hazan, M., Lensky, Y. and Cassier, P.
1989. Effect of queen honey bee
(Apis mellifera) ageing on her
attractiveness
to
workers.,
13
S.H. 1994. Chemical recognition of
queen cells by honey bee workers
Apis mellifera (Hymenoptera:
Apidae). Chemoecology, 5/6:6-12.
Le Conte, Y., Hefetz, A. 2008. Primer
pheromones in social Hymenoptera.
Annual Review of Entomology, 53:
523–42.
Leoncini, I., Le Conte, Y., Costagliola, G.,
Plettner, E., Toth, A.L., Wang, M.,
Huang, Z., Becard, J., Crauser, D.,
Slessor, K.N., Robinson, G.E.
2004. Regulation of behavioral
maturation by a primer pheromone
produced by adult worker honey
bee. Proceedings of the National
Academy of Sciences, USA
101:17559-17564.
Maisonnasse, A., Lenoir, J.C., Costagliola,
G., Beslay, D., Choteau, F.,
Crauser, D., Becard, J.M., Plettner,
E., Le Conte, Y. 2009. A scientific
note on E-ß-ocimene, a new
volatile primer pheromone that
inhibits worker ovary development
in honey bees. Apidologie, 40: 562564.
Mohammedi, A., Paris, A., Crauser, D., Le
Conte, Y. 1998. Effect of aliphatic
esters on ovary development of
queenlessbees (Apis mellifera L.)
Natureissenschaften, 85:455-458.
Moritz R.F.A., Crewe R.M. 1988.
Chemical signals of queens in kin
recognition of honeybees (Apis
mellifera
L.).
Journal
of
Comparative Physiology, A 164,
83–89.
Naumann, K., Winston, M.L., Slessor,
K.N., Prestwich, G.D. and Webster,
F.X. 1991. The production and
transfer of honey bee (Apis
mellifera L) queen mandibular
gland
pheromone.
Behavioral
Ecology and Sociobiology, 29:
321–32.
Naumann, K., Winston, M.L. and Slessor,
K.N. 1993. Movement of honey bee
(Apis
mellifera
L.)
queen
mandibular gland pheromone in
populous and unpopulous colonies.
Journal of Insect Behavior, 6: 211–
23.
Pain, J., Roger, B., Theurkauff, J. 1972.
Sur l’existence d’un cycle annuel
de la production de pheromone
(acide ceto- 9-decene-2oique chez
les reines d’abeilles (Apis mellifica
ligustica Spinola). Comptes Rendus
des Seances de la L’Academie de
Science, Paris, 275, 2399-2402.
Pankiw, T., Winston, M.L.., Plettner, E.,
Slessor, K.N., pettis, J.S., Taylor,
O.R., Jr. 1996. Mandibular gland
components of European and
Africanised honey bee queens
(Apis mellifera L.). Journal of
Chemical Ecology, 22:605-615.
Pankiw, T., Huang, Z., Winston, M.L. and
Robinson, G.E. 1998. Queen
mandibular
gland
pheromone
influences worker honey bee (Apis
mellifera L.) foraging ontogeny and
juvenile hormone titers. Journal of
Insect Physiology, 44(7–8): 685–
92.
Pankiw, T., Page, R.E. 2001. Brood
pheromone modulates honey bee
(Apis mellifera L.) sucrose
response thresholds. Behavioral
Ecology and Sociobiology, 49:206213.
Richard, F.-J., Tarpy, D.R., Grozinger,
C.M. 2007. Effects of insemination
quantity on honey bee queen
physiology. PLOS ONE, 2(10):
e980.
Slessor K.N., Kaminski L.A., King G.G.S.,
Borden J.S., Winston M.L.1988.
Semiochemical basis for retinue
response to queen honey bees,
Nature 332, 354–356.
Slessor, K.N., Kaminski, L.A., King,
G.G.S. and Winston, M.L. 1990.
Semiochemicals of the honey bee
queen mandibular glands. Journal
of Chemical Ecology,16: 851–60.
Slessor K.N., Winston M.L., Le Conte, Y.
2005. Pheromone communication
in the honeybee (Apis mellifera L.).
Journal of Chemical Ecology,
31(11): 2731-2745.
14
Smith R.K., Spivak M., Taylor O.R.,
Bennett C., Smith M.L. 1993.
Maturation of tergal gland alkenes
profiles in European honey bee
queens, Apis mellifera L., Journal
of Chemical Ecology. 19, 133–142.
Strauss, K., Scharpenberg, H., Crewe,
R.M., Glahn, F., Foth, H. and
Moritz, R.F.A. 2008. The role of
the queen mandibular gland
pheromone in honey bees (Apis
mellifera): Honest signal or
suppressive agent? Behavioral
Ecology and Sociobiology, 62:
1523–31.
Trhlin, M., Rajchard, J. 2011. Chemical
communication in the honey bee
(Apis mellifera L.): A review. Vet
Med-Czech, 56(6): 265–73.
Winston, M.L. 1987. The Biology of the
Honey Bee. Cambridge, MA:
Harvard University Press.
Winston, M.L., Higo, H.A., Colley, S.J.,
Pankiw, T., Slessor, K.N. 1991.
The role of queen mandibular
pheromone and colony congestion
in honey bee (Apis mellifera L.)
reproductive
swarming
(Hymenopthera: Apidae). Journal
of Insect Behaviour, 4:649-660.
Wossler, T.C., Crewe, R.M. 1999. Mass
spectral identification of the tergal
gland secretions of female castes of
two African honey bee races (Apis
mellifera) Journal of Apicultural
Research, 38:137-148.
15